在炭治郎接受鳞泷指导的的两年修行期间，祢豆子为了脱离鬼舞辻无惨的控制而进入了沉睡，并在这个过程中逐渐改造了自己的身体，最终成功使自己变成了可以通过睡觉来补充体力的体质。
与此同时，鳞泷为了确保祢豆子彻底不会伤害人类，因而对其下达了暗示，使得祢豆子在潜意识里将所有人类视为自己的家人，而鬼则是要驱逐的敌人。
在哥哥完成了最终选拔并回到狭雾山时，祢豆子刚好起床，便一脚踹开了门去迎接哥哥。在看到由于身体过度疲劳而倒地的炭治郎之后，祢豆子立刻跑上前去抱住了许久不见的哥哥。随后，在缩小身体钻进了鳞泷特制的箱子以后，由炭治郎背着、跟随炭治郎一同前去执行任务。
之后，炭治郎于邻近镇子上发掘出了女孩失踪事件的真相。在炭治郎面对幕后黑手沼鬼时，祢豆子在关键时刻从其背后的箱子中现身，并一脚踢飞沼鬼。之后，在炭治郎前去斩杀沼鬼本体时，由于鳞泷的心理暗示而一直保护着在场的和巳先生和被沼鬼掳走的时江小姐。
在和哥哥前往浅草时，由于炭治郎闻到无惨的气味而被暂时留在了卖乌冬面的丰先生的面摊处。因为嘴上堵着竹棍而且还不吃面，使得丰先生觉得祢豆子看起来很奇怪。随后祢豆子和哥哥一同前往了与无惨为敌的鬼——珠世和愈史郎的居所。由于珠世和愈史郎都仅仅是依靠服用少量买来的人血来代替吃人肉，祢豆子因此将二人当成了人类，没有产生敌意。
在迎战面对无惨派来暗杀炭治郎的矢琶羽和朱纱丸二鬼时，祢豆子一直努力地和朱纱丸周旋着，帮助炭治郎争取时间。最终在炭治郎成功斩杀矢琶羽之后，珠世也依靠血鬼术使得朱纱丸说出了禁忌，接着便令其自灭。与此同时，祢豆子也因为吸入了珠世的血鬼术的味道而陷入了异常状态。最后在珠世请求炭治郎将妹妹留下以保证她安全时，祢豆子却主动抓住了哥哥的手，尽管祢豆子变得没法说话，但炭治郎也完全明白——妹妹是不想和自己再度分开。
鬼之家篇
被哥哥带着前往鬼之家执行任务。在鬼之家外，炭治郎为了保护正一和照子，而将装着的祢豆子的箱子留在了屋外，并拜托二人照顾。但是没过多久，由于祢豆子在箱子里发出了声响将，因而两个孩子吓跑跑进了鬼之家。
在我妻善逸和嘴平伊之助接连脱出鬼之家后，由于伊之助闻到了箱子里自己的味道而差点被其劈开箱子，幸好有善逸拼命阻拦了伊之助。
一行人抵达藤之家后，祢豆子在众人就寝前从箱子里爬出，结果直接令善逸对自己一见钟情。由于善逸不断跟着自己，为了甩开善逸，祢豆子随即就躲到了哥哥身后，但并没什么效果。
